Der erste Porsche Boxster (interner Code 986) erschien 1996 (V-Programm) mit einem wassergekühlten 2,5-Liter-Sechszylinder-Motor mit 150 kW (204 PS) und galt als Nachfolger des Klassikers Porsche 550 „Spyder“ aus den 1950er-Jahren. Er enthielt sehr viele Komponenten des ein Jahr später erscheinenden Porsche 911 (Modell 996), was Porsche zunächst wegen mangelnder Differenzierung viel Kritik einbrachte. Mit einem Einstiegspreis von 76.500 DM (ca. 39.100 Euro) lockte er neue Kunden zur Marke und startete die Boomjahre von Porsche Mitte/Ende der 1990er-Jahre.
Was den Boxster bei seinem Erscheinen von seinen Konkurrenten unterschied, war das relativ große Platzangebot. Dank seines Mittelmotorkonzepts hat er vorne und hinten je einen Kofferraum. Das serienmäßig elektrisch betätigte Verdeck findet in einem Verdeckkasten über dem Motor Platz; anfangs ließ es sich nur im Stillstand öffnen und schließen. Kritik gab es für die gewöhnungsbedürftige Optik der Leuchteinheiten, die schnell den Spottnamen Spiegeleier-Leuchten bekamen.
1997 wurde ein Teil der Boxster-Produktion an das finnische Unternehmen Valmet Automotive mit Sitz in Uusikaupunki ausgelagert. Im Geschäftsjahr 2000/2001 (31. Jan.) wurden von zusammen 28.457 Boxster- und Boxster-S-Modellen 23.294 Wagen in Uusikaupunki produziert. Der Vertrag mit Valmet lief zunächst bis 2004 und wurde danach bis 2008 mit einer Option auf eine erweiterte Partnerschaft bis zum Jahr 2011 verlängert. 109.213 Boxster der ersten Generation wurden von 1997 bis 2004 in Finnland produziert. Anhand der Fahrgestellnummer sind die Produktionsorte der Fahrzeuge erkennbar: Ein U (Uusikaupunki) oder S (Stuttgart) vor der folgenden sechsstelligen Nummer zeigt die finnische oder deutsche Herkunft.
Im Jahr 2000 erhielt der Einstiegs-Boxster einen auf 2,7 Liter vergrößerten Motor, der nun 162 kW (220 PS) leistete. Weiterhin wurde die Baureihe um den Boxster S mit einem 3,2-Liter-Motor mit 185 kW (252 PS) ergänzt, die den Boxster von 0 auf 100 km/h in 5,9 Sekunden beschleunigen ließ. Noch vor dem Modellwechsel zum 987 erfuhr der Boxster ein letztes Facelift und eine Leistungssteigerung dank neuer Motronic und VarioCam: Der Boxster leistete nun 168 kW (228 PS), der Boxster S 191 kW (260 PS).
Im Modelljahr 2004 gab es das Jubiläums-Sondermodell „50 Jahre 550 Spyder“, das auf 1953 Stück limitiert war, von denen 372 Fahrzeuge auf den deutschen Markt kamen. Das Jubiläums-Modell wurde ausschließlich in der für den Carrera GT entwickelten Farbe GT-silbermetallic ausgeliefert, den Innenraum dominiert Leder in der neuen Farbe Cocoa, die auch das Verdeck trägt. Als Alternative konnte anthrazitfarbenes Leder und ein schwarzes Verdeck gewählt werden. Mit zum Teil schon 987-Technik leistet das Jubiläumsmodell 195 kW (266 PS) und wird mit einer gesteigerten Höchstgeschwindigkeit von 266 km/h angegeben. Der Grundpreis des bereits mit umfangreichen Extras ausgestatteten Sondermodells belief sich auf 59.192 Euro.